Камерная сцена была создана в год 250-летия Волковского театра – буквально за несколько дней до наступления XXI века. Первая премьера на камерной сцене состоялась 19 декабря 2000 года – это был спектакль в постановке Владимира Боголепова «Рождественские грёзы» по пьесе Надежды Птушкиной. Правда, попытки создать в театре камерное пространство предпринимались и ранее. Так, в 1984 году Глеб Дрозов поставил в фойе театра репертуарный спектакль «Автобус». А в 1988 году также в фойе шел моноспектакль «Прелестница Амхерста».

Спектакль «Рождественские грёзы» пользовался огромной популярностью и был сыгран более 150 раз! Наталия Ивановна Терентьева, сыгравшая в нем главную роль, за эту работу стала в 2001 году лауреатом областной премии имени Фёдора Волкова «За достижения в сфере культуры». Всего за минувшие годы на камерной сцене были поставлены около пятидесяти спектаклей. Некоторые впоследствии были перенесены на большую сцену ("Две смешные истории о любви", "Бабаня", "Жестокие игры", "С любовью не шутят", "Земля Эльзы"). Здесь также проходят спектакли Международного Волковского фестиваля и Всероссийского фестиваля «Будущее театральной России», режиссерские лаборатории, актерские бенефисы, концерты, обсуждения спектаклей, мероприятия Культурно-образовательного центра имени Ивана Дмитревского.

Спектакли, поставленные на камерной сцене:

«Рождественские грёзы» Н. Птушкиной. Режиссер В. Боголепов. Художник Т. Терентьева. Премьера – 19 декабря 2000 г.

«Танго» С. Мрожека. Режиссер А. Бейрак. Художник К. Данилов. Премьера – 23 февраля 2002 г.

«Тема с вариациями» С. Алешина. Режиссер В. Боголепов. Художник Н. Жукова. Премьера – 26 декабря 2002 г. Исполнители главных ролей удостоены Областной премии имени Ф.Г. Волкова 3-й степени

«Цилиндр» Э. де Филиппо. Режиссер Д. Осинин. Художник Т. Терентьева. Премьера – 15 апреля 2003 г.

«Две смешные истории о любви» по пьесам А.П. Чехова «Медведь» и «Предложение». Режиссер В. Кириллов. Художник Н. Жукова. Премьера – 24 августа 2004 г. (Премьера на большой сцене – 23 января 2007 г.)

«Загнанная лошадь» Ф. Саган. Режиссер А. Бейрак. Художник Н. Жукова. Премьера – 9 февраля 2005 г.

«Божьи коровки возвращаются на землю» Н. Сигарева. Режиссер Г. Крылова. Художник Н. Судзиловская. Премьера – 2 марта 2005 г.

«Фрёкен Жюли» А. Стриндберга. Режиссер А. Бейрак. Художник Н. Судзиловская. Премьера – 28 октября 2006 г.

«Охота пуще неволи» («Невольницы») А.Н. Островского. Режиссер В. Лунина. Художник А. Малыгин. Композитор Л. Сендерский. Премьера – 1 декабря 2007 г.

«Некрасова. net» по мотивам пьес Н.А. Некрасова «Осенняя скука» и «Великодушный поступок». Режиссеры О. Торопова, И. Варанкин, С. Карпов. Премьера – 25 января 2012 г.

«Вий» Н. Ворожбит. Режиссер С. Серзин. Премьера – 13 февраля 2012 г.

«Двое бедных румын, говорящих по-польски» Д. Масловской. Режиссер Е. Марчелли. Премьера – 24 февраля 2012 г.

«Театральный блюз». Спектакль-концерт. Музыкальный руководитель И. Есипович. Художник И. Кутянский. Премьера – 26 апреля 2012 г.

«Звёздный час по местному времени» Г. Николаева. Режиссер В. Кириллов. Художник А. Дикунова. Премьера – 3 октября 2012 г.

«Бабаня» К. Рубиной. Режиссер О. Торопова. Художник И. Кутянский. Премьера – 28 ноября 2012 г. (Премьера на большой сцене – 8 января 2020 г.) 

«Север» В. Дурненкова. Режиссер С. Серзин. Художник-сценограф В. Серебренникова. Художник по костюмам С. Матвеева. Премьера – 25 января  2013 г.

«Любить тебя…» Спектакль по мотивам русской поэзии. Режиссер С. Карпов. Художник И. Солдатова. Премьера – 6 марта 2013 г.

«Снился мне сад...». Моноспектакль по рассказу В. Набокова «Красавица» и русским романсам. Автор идеи Н. Асанкина. Режиссер В. Майзингер. Художник М. Чистова. Премьера –  3 мая 2013 г.

«Я, бабушка, Илико и Илларион» Н. Думбадзе и Г. Лордкипанидзе. Режиссер В. Кириллов. Художник А. Дикунова. Композитор И. Есипович. Премьера –  13 мая 2013 г.

«Кошки-мышки» И. Эркеня. Режиссер В. Кириллов. Художник А. Дикунова. Премьера –  4 февраля 2014 г.

«Бред вдвоём» по пьесе Э. Ионеско и стихотворениям Д. Хармса. Режиссер Д. Азаров. Сценография Д. Горбас. Художник по костюмам В. Боуден. Премьера –  13 мая 2014 г. 

«О странностях любви» Т. Уильямса. Руководитель постановки Е. Марчелли. Режиссер Е. Оленина. Художник М. Алимова. Премьера –  7 октября 2014 г.

«Москва – Петушки» по поэме В. Ерофеева. Режиссер Д. Азаров. Художник Д. Горбас. Хореограф О. Орлова. Художник по свету Е. Перельман. Премьера –  9  декабря 2014 г.

«Последний срок» по повести В. Распутина. Режиссер В. Кириллов. Художник И. Солдатова. Музыкальное оформление И. Есипович. Премьера –  17 апреля 2015 г.  

«С тобой и без тебя…». Спектакль-концерт к 100-летнему юбилею Константина Симонова. Сценарий Маргариты Ваняшовой. Режиссер Валерий Кириллов. Премьера – 16 ноября 2015 г.

«Провинциальные анекдоты» А. Вампилова. Режиссер Валерий Кириллов. Художник Ирина Солдатова. Музыкальный руководитель Игорь Есипович. Премьера – 25 марта 2016 г.

«Жестокие игры» А. Арбузова. Режиссер Александр Созонов. Художник Мария Утробина. Свет Дмитрий Зименко (Митрич). Премьера – 9 апреля 2016 г. (Премьера на большой сцене – 9 ноября 2016 г.)

«Земля Эльзы» Ярославы Пулинович. Режиссёр Александр Созонов. Художник Лилия Хисматуллина. Композитор Дмитрий Марин. Свет Дмитрий Зименко (Митрич).  Премьера – 13 октября 2017 г. (Премьера на большой сцене – 3 января 2020 г.)

«Две женщины». Режиссёр Владимир Майзингер. Свет Дмитрий Зименко (Митрич). Премьера – 7 февраля 2018 г.

«Пилорама плюс» Н. Милантьевой. Режиссёр Елизавета Бондарь. Художник Павла Никитина. Свет Дмитрий Зименко (Митрич). Премьера – 2 марта 2018 г.

«Гардения» Э. Хованец. Режиссер Алессандра Джунтини. Художник Анна Фёдорова. Композитор Илья Амелин. Свет Дмитрий Зименко (Митрич). Премьера – 25 мая 2018 г.

«Любовью не шутят» А. де Мюссе. Режиссер Вера Харыбина. Художник Виктория Хархалуп. Композитор Игорь Есипович. Свет Дмитрий Зименко (Митрич). Премьера – 23 февраля 2019 г. (Премьера на большой сцене – 2 декабря 2020 г.)

«Каренин» В. Сигарева. Режиссер Роман Каганович. Художник Мария Лукка. Композитор Сергей Азеев. Свет Дмитрий Зименко (Митрич). Премьера 19 апреля 2019 г.

«Долгое путешествие в ночь» Юджина О’Нила. Режиссёр Хуго Эрикссен. Художник Ютта Роттэ. Свет Антон Поморев. Премьера – 7 декабря 2019.

«Женщины…». Спектакль-концерт Валерия Кириллова. Премьера – 5 января 2020 года.

«Всё начинается с любви…». Спектакль-концерт Натальи Асанкиной. Премьера – 21 января 2020 года.

«Белый квадрат» по пьесе Ясмины Реза "Art". Режиссёр Алексей Беляков. Премьера – 11 марта 2021 года. 

«На краю земли» Алекса фон Бьёрклунда. Режиссёр Денис Кожевников. Премьера – 27 марта 2021 года. 

«Лёха» Юлии Поспеловой. Режиссер Ольга Торопова. Премьера – 16 апреля 2021 г.

«Солнечная линия» Ивана Вырыпаева. Режиссёр Сергей Карпов. Художник Яна Гловацкая. Свет Дмитрий Зименко (Митрич). Премьера – 29 октября 2021 г.

«Посадить дерево» Алексея Житковского. Режиссёр Виталий Даушев. Свет Илья Соловьёв. Премьера – 24 ноября 2021 г.

 «Мы живём в чудесное время, Оля!» Юлии Вороновой. Режиссёр и художник Яна Гловацкая. Композитор Илья Зубов. Художник по свету Дмитрий Зименко (Митрич). Премьера – 27 мая 2023 г.

«Мегеры» Алексея Шуравина. Режиссёр Александр Созонов. Сценография Алексей Батраков. Костюмы Яна Гловацкая. Художник по свету Дмитрий Зименко (Митрич). Премьера – 25 июня 2023 г.

«Дама с собачкой» по рассказам А.П. Чехова. Режиссёр и хореограф Сергей Захарин. Художник Саша Карпейкина. Автор песен Рома Зверь. Премьера – 28 октября 2023 г.